Association of Oxidative Stress and Energy Metabolism with Sperm Quality in Chinese Male Adults

doi:10.12114/j.issn.1007-9572.2022.0779

Chinese General Practice ›› 2023, Vol. 26 ›› Issue (11): 1318-1324.DOI: 10.12114/j.issn.1007-9572.2022.0779

Special Issue: 男性健康最新文章合辑；全科质控专项研究

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Association of Oxidative Stress and Energy Metabolism with Sperm Quality in Chinese Male Adults

1. Department of Urology, Xijing Hospital, Air Force Medical University, Xi'an 710032, China
2. Department of Surgery, 96607 Army Hospital of People's Liberation Army, Baoji 721006, China
3. Institute of Medical Research, Northwestern Polytechnical University, Xi'an 710072, China
4. Department of Epidemiology, School of Preventive Medicine, Air Force Medical University, Xi'an 710032, China

Received:2022-10-27 Revised:2022-12-13 Published:2023-04-15 Online:2022-12-30
Contact: WANG Anhui, QIN Weijun
About author:
ZHAO X L, NIU Z P, TAN J D, et al. Association of oxidative stress and energy metabolism with sperm quality in Chinese male adults [J]. Chinese General Practice, 2023, 26 (11): 1318-1324. ZHAO Xiaolong and NIU Zhiping are co-first authors

氧化应激和能量代谢与中国男性精子质量的关联性研究

1．710032　陕西省西安市，空军军医大学西京医院泌尿外科
2．721006　陕西省宝鸡市，中国人民解放军96607部队医院外科
3．710072　陕西省西安市，西北工业大学医学研究院
4．710032　陕西省西安市，空军军医大学预防医学系流行病学教研室

通讯作者: 王安辉, 秦卫军
作者简介:
赵晓龙、牛治平为共同第一作者赵晓龙，牛治平，谭继东，等.氧化应激和能量代谢与中国男性精子质量的关联性研究[J].中国全科医学，2023，26（11）：1318-1324.[www.chinagp.net]
作者贡献：赵晓龙、牛治平负责病例资料收集和整理，并撰写论文初稿；谭继东负责试验结果整理；韩东晖提出研究选题方向；杨发、温伟红负责论文的修订；王安辉、秦卫军负责文章的质量控制及审校，对文章整体负责。
基金资助:
国家自然科学基金资助项目(81772734)

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Abstract

Abstract:

Background

Oxidative stress and energy metabolism are important factors that affect sperm quality in male individuals. However, the majority of available studies are based on animal models, and evidence from human studies is still inadequate. Besides, most previous studies have paid more attention to the effects of oxidative stress and energy metabolism on sperm concentration and motility, with a little focus on their impact on sperm motility velocity and trajectory and other specific objective indicators evaluating the state of male infertility.

Objective

To investigate the effects of biological indicators related to oxidative stress and energy metabolism on sperm concentration, motility, movement velocity and trajectory in male adults, thus to provide epidemiological evidence for precise intervention of male reproductive health problems.

Methods

One hundred and nine volunteers were recruited as subjects from the Center of Reproductive Medicine in Xijing Hospital, Air Force Medical University from June to December 2021. Their semen samples were collected. The computer-assisted sperm analysis system was applied to detect sperm concentration parameters (sperm concentration, linear motion sperm concentration), sperm motility〔total sperm motility, progressive motility (PR), non-progressive motility (NP) 〕, sperm motility velocity parameters〔curvilinear velocity (VCL), straight-line velocity (VSL), average path velocity (VAP) 〕 and sperm motility trajectory parameters 〔mean amplitude of lateral head displacement (ALH), mean beat-cross frequency (BCF), mean angular displacement (MAD), linearity coefficient (LIN), wobble coefficient (WOB), straightness coefficient (STR) 〕. Besides that, the levels of malondialdehyde (MDA) and reduced glutathione (GSH) in semen samples were measured as oxidative stress markers, and the level of sperm adenosine triphosphate (ATP) was measured to assess the level of energy metabolism. General linear model (GLM) was used to evaluate the correlation of MDA and GSH and ATP with sperm quality parameters.

Results

A total of 67 sperm samples were used to examine oxidative stress level, and 42 sperm samples were employed to assess the level of energy metabolism. The analysis using the GLM demonstrated that in terms of oxidative stress level, MDA level was negatively correlated with linear motion sperm concentration, total sperm motility, PR, NP, VCL, VSL, VAP, ALH, BCF, MAD, LIN, WOB, and STR (P<0.05) ; the level of GSH was positively correlated with linear motion sperm concentration, total sperm motility, PR, VSL, VAP, ALH, BCF, MAD, LIN, WOB, and STR (P<0.05). In terms of energy metabolism, the level of ATP was positively correlated with linear motion sperm concentration, total sperm motility, PR, NP, VCL, VSL, VAP, ALH, BCF, MAD, LIN, WOB, and STR (P<0.05) .

Conclusion

Higher level of oxidative stress is associated with lower sperm motility, lower velocity of sperm movements, and the adverse change in sperm trajectory. While higher ATP level is related to higher sperm motility, higher sperm movement velocity, and the favorable change of sperm trajectory.

Key words: Spermatozoa, Oxidative stress, Energy metabolism, Reproductive health, Sperm quality, Male reproductive health, Correlation

摘要： 背景氧化应激和能量代谢是影响男/雄性个体精子质量的重要因素。但现有研究多为动物实验，缺少人群证据，并且以往研究多侧重于探究氧化应激和能量代谢对精子密度和活动力的影响，缺乏对精子运动速度和运动轨迹等男性生殖健康客观指标的具体参数的研究。目的研究氧化应激和能量代谢相关生物学指标与男性精子密度、活动力、运动速度和运动轨迹等各参数之间的关系，为男性生殖健康的精准干预提供流行病学证据。方法 2021年6—12月在空军军医大学西京医院生殖医学中心招募109例志愿者作为研究对象，采集其精液样本，并应用计算机辅助精子分析系统（CASA）检测精子密度参数（精子密度、直线运动精子密度）、精子活动力参数〔精子总活力、前向运动率（PR）、非前向运动率（NP）〕、精子运动速度参数〔曲线速度（VCL）、直线速度（VSL）、平均路径速度（VAP）〕和精子运动轨迹参数〔平均侧摆幅值（ALH）、平均鞭打频率（BCF）、平均移动角度（MAD）、运动的直线性（LIN）、运动的摆动性（WOB）、运动的前向性（STR）〕。检测精液样本中丙二醛（MDA）、还原型谷胱甘肽（GSH）反映氧化应激水平，检测三磷酸腺苷（ATP）的水平评估能量代谢水平。应用一般线性模型（GLM）评估氧化应激指标和能量代谢指标与精子质量各参数之间的相关性。结果共有67份精子样本用于检测氧化应激水平，42份精子样本用于评估能量代谢水平。GLM分析表明，氧化应激水平方面，MDA水平与直线运动精子密度、精子总活力、PR、NP、VCL、VSL、VAP、ALH、BCF、MAD、LIN、WOB、STR呈负相关（P<0.05）；GSH水平与直线运动精子密度、精子总活力、PR、VSL、VAP，ALH、BCF、MAD、LIN、WOB、STR呈正相关（P<0.05）。能量代谢水平方面，ATP水平与直线运动精子密度、精子总活力、PR、NP、VCL、VSL、VAP，ALH、BCF、MAD、LIN、WOB、STR呈正相关（P<0.05）。结论较高的氧化应激水平与精子活动力降低、精子运动速度减慢以及运动轨迹发生不利改变有关，而较高的ATP水平与男性精子活动力升高、运动速度加快以及运动轨迹发生有利改变有关。

关键词: 精子, 氧化性应激, 能量代谢, 生殖健康, 精子质量, 男性生殖健康, 相关性

ZHAO Xiaolong,NIU Zhiping,TAN Jidong, et al. Association of Oxidative Stress and Energy Metabolism with Sperm Quality in Chinese Male Adults[J]. Chinese General Practice, 2023, 26(11): 1318-1324. DOI: 10.12114/j.issn.1007-9572.2022.0779.
赵晓龙,牛治平,谭继东等. 氧化应激和能量代谢与中国男性精子质量的关联性研究[J]. 中国全科医学, 2023, 26(11): 1318-1324. DOI: 10.12114/j.issn.1007-9572.2022.0779.

Figures/Tables 5

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结果		氧化应激组（n=67）	能量代谢组（n=42）
基本特征
	年龄（±s，岁）	30.0±4.3	32.3±5.2
	体质指数（±s，kg/m²）	24.0±3.1	23.7±2.8
受教育程度〔n（%）〕
	高中及以下	41（61.2）	27（64.3）
	大专及以上	26（38.8）	15（35.7）
吸烟状况〔n（%）〕
	吸烟	26（38.8）	10（23.8）
	不吸烟	41（61.2）	32（76.2）
饮酒状况〔n（%）〕
	饮酒	24（35.8）	12（28.6）
	不饮酒	43（64.2）	30（71.4）
精液量〔M（QR），ml〕		3.50（0.30）	3.35（1.05）
精子密度参数〔M（QR），×10⁶/ml〕
	精子密度	58.58（104.14）	41.16（63.84）
	直线运动精子密度	15.59（24.13）	8.66（16.92）
精子活动力参数（%）
	前向运动率	39.77±19.89	33.55（38.19）
	非前向运动率	12.20±6.03	10.03（6.87）
	精子总活力	51.97±23.24	40.90（47.86）
运动速度参数〔M（QR），μm/s〕
	曲线速度	36.02（25.54）	26.55（26.95）
	直线速度	15.55（11.27）	13.12（16.21）
	平均路径速度	19.87（10.69）	15.65（17.69）
运动轨迹参数
	平均侧摆幅值（±s，μm）	2.30±0.27	2.58±0.47
	平均鞭打频率〔M（QR），Hz〕	9.93（7.19）	7.97（8.84）
	平均移动角度（±s）	14.28°±4.35°	13.26°±5.12°
	运动的直线性（±s，%）	39.99±7.76	26.33±19.06
	运动的摆动性（±s，%）	51.99±6.21	58.29±11.22
	运动的前向性〔M（QR），%〕	77.02（7.03）	80.96（13.35）

结果		氧化应激组（n=67）	能量代谢组（n=42）
基本特征
	年龄（±s，岁）	30.0±4.3	32.3±5.2
	体质指数（±s，kg/m²）	24.0±3.1	23.7±2.8
受教育程度〔n（%）〕
	高中及以下	41（61.2）	27（64.3）
	大专及以上	26（38.8）	15（35.7）
吸烟状况〔n（%）〕
	吸烟	26（38.8）	10（23.8）
	不吸烟	41（61.2）	32（76.2）
饮酒状况〔n（%）〕
	饮酒	24（35.8）	12（28.6）
	不饮酒	43（64.2）	30（71.4）
精液量〔M（QR），ml〕		3.50（0.30）	3.35（1.05）
精子密度参数〔M（QR），×10⁶/ml〕
	精子密度	58.58（104.14）	41.16（63.84）
	直线运动精子密度	15.59（24.13）	8.66（16.92）
精子活动力参数（%）
	前向运动率	39.77±19.89	33.55（38.19）
	非前向运动率	12.20±6.03	10.03（6.87）
	精子总活力	51.97±23.24	40.90（47.86）
运动速度参数〔M（QR），μm/s〕
	曲线速度	36.02（25.54）	26.55（26.95）
	直线速度	15.55（11.27）	13.12（16.21）
	平均路径速度	19.87（10.69）	15.65（17.69）
运动轨迹参数
	平均侧摆幅值（±s，μm）	2.30±0.27	2.58±0.47
	平均鞭打频率〔M（QR），Hz〕	9.93（7.19）	7.97（8.84）
	平均移动角度（±s）	14.28°±4.35°	13.26°±5.12°
	运动的直线性（±s，%）	39.99±7.76	26.33±19.06
	运动的摆动性（±s，%）	51.99±6.21	58.29±11.22
	运动的前向性〔M（QR），%〕	77.02（7.03）	80.96（13.35）

精子质量参数		粗模型		调整模型
精子质量参数		β（95%CI）	P值	β（95%CI）	P值
精子密度参数
	精子密度	-9.36（-20.63，1.91）	0.108	-10.74（-22.94，1.46）	0.083
	直线运动精子密度	-4.58（-9.12，-0.04）	0.052	-5.05（-10.04，-0.06）	0.047
精子活动力参数
	前向运动率	-5.38（-8.33，-2.43）	<0.001	-5.37（-8.65，-2.08）	0.002
	非前向运动率	-1.51（-2.42，-0.59）	0.002	-1.35（-2.36，-0.35）	0.009
	精子总活力	-6.89（-10.26，-3.51）	<0.001	-6.72（-10.50，-2.94）	<0.001
精子运动速度参数
	曲线速度	-5.68（-8.33，-3.03）	<0.001	-5.39（-8.31，-2.47）	<0.001
	直线速度	-2.52（-3.82，-1.21）	<0.001	-2.38（-3.83，-0.92）	0.002
	平均路径速度	-3.15（-4.70，-1.59）	<0.001	-2.98（-4.70，-1.25）	0.001
精子运动轨迹参数
	平均侧摆幅值	-0.05（-0.09，-0.01）	0.018	-0.05（-0.09，0）	0.041
	平均鞭打频率	-1.57（-2.35，-0.80）	<0.001	-1.49（-2.35，-0.63）	0.001
	平均移动角度	-1.37（-1.99，-0.74）	<0.001	-1.34（-2.04，-0.65）	<0.001
	运动的直线性	-1.47（-2.67，-0.28）	0.018	-1.34（-2.63，-0.06）	0.041
	运动的摆动性	-1.18（-2.13，-0.23）	0.018	-1.07（-2.10，-0.05）	0.041
	运动的前向性	-1.65（-2.71，-0.58）	0.004	-1.55（-2.69，-0.42）	0.008

精子质量参数		粗模型		调整模型
精子质量参数		β（95%CI）	P值	β（95%CI）	P值
精子密度参数
	精子密度	-9.36（-20.63，1.91）	0.108	-10.74（-22.94，1.46）	0.083
	直线运动精子密度	-4.58（-9.12，-0.04）	0.052	-5.05（-10.04，-0.06）	0.047
精子活动力参数
	前向运动率	-5.38（-8.33，-2.43）	<0.001	-5.37（-8.65，-2.08）	0.002
	非前向运动率	-1.51（-2.42，-0.59）	0.002	-1.35（-2.36，-0.35）	0.009
	精子总活力	-6.89（-10.26，-3.51）	<0.001	-6.72（-10.50，-2.94）	<0.001
精子运动速度参数
	曲线速度	-5.68（-8.33，-3.03）	<0.001	-5.39（-8.31，-2.47）	<0.001
	直线速度	-2.52（-3.82，-1.21）	<0.001	-2.38（-3.83，-0.92）	0.002
	平均路径速度	-3.15（-4.70，-1.59）	<0.001	-2.98（-4.70，-1.25）	0.001
精子运动轨迹参数
	平均侧摆幅值	-0.05（-0.09，-0.01）	0.018	-0.05（-0.09，0）	0.041
	平均鞭打频率	-1.57（-2.35，-0.80）	<0.001	-1.49（-2.35，-0.63）	0.001
	平均移动角度	-1.37（-1.99，-0.74）	<0.001	-1.34（-2.04，-0.65）	<0.001
	运动的直线性	-1.47（-2.67，-0.28）	0.018	-1.34（-2.63，-0.06）	0.041
	运动的摆动性	-1.18（-2.13，-0.23）	0.018	-1.07（-2.10，-0.05）	0.041
	运动的前向性	-1.65（-2.71，-0.58）	0.004	-1.55（-2.69，-0.42）	0.008

精子质量参数		粗模型		调整模型
精子质量参数		β（95%CI）	P值	β（95%CI）	P值
精子密度参数
	精子密度	3.69（0.39，6.99）	0.032	3.59（-0.13，7.30）	0.058
	直线运动精子密度	1.67（0.35，3.00）	0.016	1.77（0.27，3.28）	0.022
精子活动力参数
	前向运动率	1.34（0.43，2.24）	0.004	1.44（0.42，2.47）	0.007
	非前向运动率	0.27（-0.02，0.55）	0.068	0.26（-0.06，0.58）	0.110
	精子总活力	1.60（0.55，2.65）	0.004	1.70（0.51，2.90）	0.006
精子运动速度参数
	曲线速度	0.82（-0.03，1.67）	0.064	0.90（-0.07，1.86）	0.068
	直线速度	0.50（0.09，0.91）	0.021	0.53（0.06，0.99）	0.026
	平均路径速度	0.54（0.05，1.03）	0.036	0.60（0.04，1.16）	0.035
精子运动轨迹参数
	平均侧摆幅值	0.02（0.01，0.03）	0.001	0.02（0.01，0.04）	0.002
	平均鞭打频率	0.27（0.02，0.51）	0.036	0.30（0.02，0.58）	0.035
	平均移动角度	0.29（0.09，0.49）	0.005	0.31（0.08，0.53）	0.008
	运动的直线性	0.60（0.25，0.94）	0.001	0.62（0.24，0.99）	0.002
	运动的摆动性	0.48（0.20，0.75）	0.001	0.49（0.20，0.79）	0.002
	运动的前向性	0.52（0.20，0.84）	0.002	0.53（0.19，0.87）	0.003

Association of Oxidative Stress and Energy Metabolism with Sperm Quality in Chinese Male Adults

氧化应激和能量代谢与中国男性精子质量的关联性研究

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