Association between Serum Bilirubin Within the Normal Range and Carotid Plaques in Elderly Patients with Type 2 Diabetes Mellitus

doi:10.12114/j.issn.1007-9572.2025.0276

Abstract

Abstract:

Background

The relationship between serum bilirubin and carotid plaque in elderly patients with type 2 diabetes mellitus (T2DM) remains unclear.

Objective

To investigate the association between serum bilirubin levels within the normal range and the risk of carotid plaque in elderly patients with T2DM, and to explore the potential underlying mechanisms.

Methods

A total of 2 885 elderly T2DM patients (aged≥65 years) with complete clinical data hospitalized in the Department of Endocrinology and Metabolism, Shanghai Sixth People's Hospital affiliated to Shanghai Jiao Tong University School of Medicine from January 2003 to December 2012 were recruited in this retrospective study. According to the quintiles of serum unconjugated bilirubin (UCB) levels, the patients were divided into five groups: Q1 (UCB<6.0 μmol/L, n=446), Q2 (UCB: 6.0-7.5 μmol/L, n=717), Q3 (UCB: 7.6-8.9 μmol/L, n=533), Q4 (UCB: 9.0-10.1 μmol/L, n=607), and Q5 (UCB>10.1 μmol/L, n=582). The detailed clinical data, physical examination findings, carotid ultrasound measurements, and laboratory test results were collected. The prevalence of carotid plaque was compared among the five groups. Partial correlation analysis was performed to examine the associations between serum C-reactive protein (CRP) and bilirubin levels. Binary Logistic regression was used to analyze the association of serum bilirubin including total bilirubin (TB), UCB, and conjugated bilirubin (CB) with the presence of carotid plaque.

Results

Among 2 885 elderly hospitalized patients with T2DM, 1 296 were men (44.9%) and 1 589 were women (55.1%), with a mean age of 72.6±5.3 years. Significant differences were observed among the five groups with respect to age, sex, diabetes duration, smoking status, use of lipid-lowering medications, insulin or insulin analog therapy, diastolic blood pressure, and lipoprotein (a) levels (P<0.05). After adjustment for age, sex, and diabetes duration, the prevalence of carotid plaque in elderly T2DM patients across Q1 to Q5 was 76.9%, 71.8%, 68.5%, 65.9%, and 62.2%, respectively, showing a significant decreasing trend (χ²=30.900, P<0.001). Partial correlation analysis further demonstrated that serum TB (R=-0.090, P<0.001) and UCB (R=-0.100, P<0.001) were inversely correlated with CRP levels after adjustment for age, sex, and diabetes duration. After adjusting for multiple confounders, binary logistic regression analyses showed that serum TB (OR=0.833, 95%CI=0.721-0.963, P=0.013) and UCB (OR=0.831, 95%CI=0.725-0.952, P=0.008) were independently associated with a lower risk of carotid plaque in elderly patients with T2DM.

Conclusion

Higher serum bilirubin levels within the normal range are associated with a decreased risk of carotid plaque in elderly patients with T2DM. Lower levels of serum TB and UCB levels are independent risk factors for carotid plaque, which may be related to inflammatory status.

Key words: Diabetes mellitus, type 2, Carotid plaque, Total bilirubin, Unconjugated bilirubin, Inflammation

摘要：

背景

老年2型糖尿病（T2DM）患者血清胆红素与颈动脉斑块之间的关系尚不明确。

目的

探讨老年T2DM患者参考范围内血清胆红素与颈动脉斑块发病风险之间的关系及可能的机制。

方法

选取2003—2012年在上海交通大学附属第六人民医院内分泌代谢科住院且临床资料完整的老年T2DM患者2 885例（年龄≥65岁）为研究对象。根据血清未结合胆红素（UCB）水平五分位数将患者分为5组：Q1组（UCB<6.0 μmol/L，446例）、Q2组（UCB：6.0~7.5 μmol/L，717例）、Q3组（UCB：7.6~8.9 μmol/L，533例）、Q4组（UCB：9.0~10.1 μmol/L，607例）和Q5组（UCB>10.1 μmol/L，582例）。收集患者详细临床资料、体格检查资料、颈动脉超声及实验室检查结果，并比较5组患者颈动脉斑块的患病率；采用偏相关分析探讨血清C反应蛋白（CRP）与血清胆红素的相关性；采用二元Logistic回归分析探讨血清胆红素包括总胆红素（TB）、结合胆红素（CB）、UCB与颈动脉斑块间的相关性。

结果

2 885例老年T2DM住院患者中男1 296例（44.9%）、女1 589例（55.1%），平均年龄（72.6±5.3）岁。5组T2DM患者年龄、性别、糖尿病病程、吸烟史、降脂药、胰岛素或类似物、舒张压、脂蛋白a比较，差异有统计学意义（P<0.05）。校正年龄、性别及糖尿病病程后，Q1~Q5组老年T2DM患者颈动脉斑块患病率分别为76.9%、71.8%、68.5%、65.9%、62.2%，各组患者的颈动脉斑块患病率比较，差异有统计学意义（χ²=30.900，P<0.001）。校正年龄、性别和糖尿病病程后，偏相关分析结果显示，血清TB（R=-0.090，P<0.001）、UCB（R=-0.100，P<0.001）水平与CRP水平呈负相关。校正多种混杂因素后，二元Logistic回归分析结果显示，老年T2DM患者血清TB（OR=0.833，95%CI=0.721~0.963，P=0.013）、UCB（OR=0.831，95%CI=0.725~0.952，P=0.008）与颈动脉斑块形成呈负相关。

结论

参考范围内血清胆红素水平增高可降低老年T2DM患者颈动脉斑块发病风险，血清TB及UCB水平降低是老年T2DM患者颈动脉斑块发生的独立危险因素，血清胆红素水平可能与炎症状态存在一定联系。

关键词: 糖尿病，2型, 颈动脉斑块, 总胆红素, 未结合胆红素, 炎症

CLC Number:

R 587.1

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Figures/Tables 2

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变量	Q1组（n=446）	Q2组（n=717）	Q3组（n=533）	Q4组（n=607）	Q5组（n=582）	检验统计量值	P值
年龄（±s，岁）	73±6	73±5	73±5	72±5	72±5	3.527^a	0.007
性别（男/女）	191/255	317/400	237/296	257/350	294/288	9.947^b	0.041
糖尿病病程[M（P₂₅，P₇₅），月]	168（96，240）	144（84，210）	120（60，192）	120（60，180）	120（60，180）	12.078	<0.001
吸烟史[例（%）]	95（21.3）	122（17.0）	100（18.8）	83（13.7）	107（18.4）	15.662^b	0.004
饮酒史[例（%）]	45（10.1）	51（7.1）	52（9.8）	55（9.1）	53（9.1）	6.132^b	0.190
高血压病史[例（%）]	314（70.4）	497（69.3）	379（71.1）	416（68.5）	394（67.7）	1.536^b	0.820
肥胖[例（%）]	193（43.3）	305（42.5）	222（41.7）	241（39.7）	258（44.3）	3.237^b	0.519
降脂药[例（%）]	206（46.2）	257（35.8）	204（38.3）	198（32.6）	232（39.9）	23.150^b	<0.001
降压药[例（%）]	293（65.7）	459（64.0）	362（67.9）	384（63.3）	374（64.3）	3.214^b	0.523
抗血小板药[例（%）]	301（67.5）	483（67.4）	361（67.7）	375（61.8）	366（62.9）	7.989^b	0.092
胰岛素或类似物[例（%）]	334（74.9）	535（74.6）	382（71.7）	415（68.4）	398（68.4）	11.887^b	0.018
收缩压（±s，mmHg）	138±17	137±18	136±18	137±17	138±19	1.407^a	0.229
舒张压（±s，mmHg）	78±10	78±9	77±9	79±9	80±9	6.356^a	<0.001
腰围（±s，cm）	90±11	90±11	90±10	89±10	91±10	1.180^a	0.318
腰臀比（±s）	0.92±0.07	0.92±0.07	0.92±0.07	0.92±0.06	0.92±0.06	1.320^a	0.260
BMI（±s，kg/m²）	24.6±3.4	24.7±3.5	24.6±3.3	24.4±3.4	24.7±3.4	0.814^a	0.516
Cr[M（P₂₅，P₇₅），μmol/L]	74（59，94）	72（60，90）	71（60，87）	70（59，85）	69（58，83）	0.423	0.792
SUA[M（P₂₅，P₇₅），μmol/L]	328（269，387）	322（264，382）	320（265，390）	312（260，380）	311（255，378）	0.421	0.794
eGFR[M（P₂₅，P₇₅），mL·min^-1·（1.73 m²）^-1]	90（69，112）	93（73，112）	94（76，114）	96（78，112）	98（83，116）	0.407	0.804
24 hAlb[M（P₂₅，P₇₅），mg]	15（8，67）	15（7，52）	13（7，40）	12（7，33）	12（7，31）	0.513	0.726
ALT[M（P₂₅，P₇₅），U/L]	16（11，21）	16（12，22）	16（12，23）	17（13，25）	17（13，26）	0.568	0.686
γ-GT[M（P₂₅，P₇₅），U/L]	20（15，30）	21（15，31）	21（15，34）	23（17，36）	22（16，35）	1.304	0.266
TC（±s，mmol/L）	4.49±1.14	4.65±1.07	4.69±1.03	4.81±1.01	5.05±1.00	1.464^a	0.210
TG[M（P₂₅，P₇₅），mmol/L]	1.35（0.96，1.91）	1.40（0.99，1.96）	1.36（0.97，1.85）	1.34（0.99，1.97）	1.38（0.96，2.02）	0.783	0.536
HDL-C（±s，mmol/L）	1.07±0.29	1.13±0.30	1.16±0.31	1.21±0.33	1.27±0.38	0.355^a	0.840
LDL-C（±s，mmol/L）	2.71±0.91	2.96±0.92	3.04±0.92	3.09±0.90	3.29±0.90	0.767^a	0.547
脂蛋白a[M（P₂₅，P₇₅），ng/dL]	10.7（5.5，22.1）	10.6（6.2，22.6）	11.4（5.9，22.7）	10.8（6.4，21.9）	9.8（5.2，18.7）	2.456	0.044
FPG[M（P₂₅，P₇₅），mmol/L]	6.9（5.6，9.0）	7.4（5.9，9.1）	7.4（6.0，9.2）	7.5（6.1，9.4）	7.8（6.3，9.9）	1.379	0.239
2 hPG[M（P₂₅，P₇₅），mmol/L]	12.5（9.6，15.5）	13.2（10.4，16.3）	13.0（10.0，16.4）	13.6（10.5，17.0）	14.3（11.1，18.0）	1.175	0.320
空腹C肽[M（P₂₅，P₇₅），nmol/L]	1.90（1.17，2.98）	1.77（1.07，2.72）	1.79（1.18，2.72）	1.85（1.20，2.70）	1.78（1.18，2.56）	1.628	0.164
餐后2 hC肽[M（P₂₅，P₇₅），nmol/L]	4.21（2.28，6.86）	3.85（2.09，5.86）	3.99（2.28，6.39）	4.11（2.48，6.11）	4.33（2.65，6.50）	0.736	0.568
HbA_1c（±s，%）	8.4±2.0	8.8±2.2	8.8±2.2	8.7±2.1	8.8±2.1	1.069^a	0.370

变量	Q1组（n=446）	Q2组（n=717）	Q3组（n=533）	Q4组（n=607）	Q5组（n=582）	检验统计量值	P值
年龄（±s，岁）	73±6	73±5	73±5	72±5	72±5	3.527^a	0.007
性别（男/女）	191/255	317/400	237/296	257/350	294/288	9.947^b	0.041
糖尿病病程[M（P₂₅，P₇₅），月]	168（96，240）	144（84，210）	120（60，192）	120（60，180）	120（60，180）	12.078	<0.001
吸烟史[例（%）]	95（21.3）	122（17.0）	100（18.8）	83（13.7）	107（18.4）	15.662^b	0.004
饮酒史[例（%）]	45（10.1）	51（7.1）	52（9.8）	55（9.1）	53（9.1）	6.132^b	0.190
高血压病史[例（%）]	314（70.4）	497（69.3）	379（71.1）	416（68.5）	394（67.7）	1.536^b	0.820
肥胖[例（%）]	193（43.3）	305（42.5）	222（41.7）	241（39.7）	258（44.3）	3.237^b	0.519
降脂药[例（%）]	206（46.2）	257（35.8）	204（38.3）	198（32.6）	232（39.9）	23.150^b	<0.001
降压药[例（%）]	293（65.7）	459（64.0）	362（67.9）	384（63.3）	374（64.3）	3.214^b	0.523
抗血小板药[例（%）]	301（67.5）	483（67.4）	361（67.7）	375（61.8）	366（62.9）	7.989^b	0.092
胰岛素或类似物[例（%）]	334（74.9）	535（74.6）	382（71.7）	415（68.4）	398（68.4）	11.887^b	0.018
收缩压（±s，mmHg）	138±17	137±18	136±18	137±17	138±19	1.407^a	0.229
舒张压（±s，mmHg）	78±10	78±9	77±9	79±9	80±9	6.356^a	<0.001
腰围（±s，cm）	90±11	90±11	90±10	89±10	91±10	1.180^a	0.318
腰臀比（±s）	0.92±0.07	0.92±0.07	0.92±0.07	0.92±0.06	0.92±0.06	1.320^a	0.260
BMI（±s，kg/m²）	24.6±3.4	24.7±3.5	24.6±3.3	24.4±3.4	24.7±3.4	0.814^a	0.516
Cr[M（P₂₅，P₇₅），μmol/L]	74（59，94）	72（60，90）	71（60，87）	70（59，85）	69（58，83）	0.423	0.792
SUA[M（P₂₅，P₇₅），μmol/L]	328（269，387）	322（264，382）	320（265，390）	312（260，380）	311（255，378）	0.421	0.794
eGFR[M（P₂₅，P₇₅），mL·min^-1·（1.73 m²）^-1]	90（69，112）	93（73，112）	94（76，114）	96（78，112）	98（83，116）	0.407	0.804
24 hAlb[M（P₂₅，P₇₅），mg]	15（8，67）	15（7，52）	13（7，40）	12（7，33）	12（7，31）	0.513	0.726
ALT[M（P₂₅，P₇₅），U/L]	16（11，21）	16（12，22）	16（12，23）	17（13，25）	17（13，26）	0.568	0.686
γ-GT[M（P₂₅，P₇₅），U/L]	20（15，30）	21（15，31）	21（15，34）	23（17，36）	22（16，35）	1.304	0.266
TC（±s，mmol/L）	4.49±1.14	4.65±1.07	4.69±1.03	4.81±1.01	5.05±1.00	1.464^a	0.210
TG[M（P₂₅，P₇₅），mmol/L]	1.35（0.96，1.91）	1.40（0.99，1.96）	1.36（0.97，1.85）	1.34（0.99，1.97）	1.38（0.96，2.02）	0.783	0.536
HDL-C（±s，mmol/L）	1.07±0.29	1.13±0.30	1.16±0.31	1.21±0.33	1.27±0.38	0.355^a	0.840
LDL-C（±s，mmol/L）	2.71±0.91	2.96±0.92	3.04±0.92	3.09±0.90	3.29±0.90	0.767^a	0.547
脂蛋白a[M（P₂₅，P₇₅），ng/dL]	10.7（5.5，22.1）	10.6（6.2，22.6）	11.4（5.9，22.7）	10.8（6.4，21.9）	9.8（5.2，18.7）	2.456	0.044
FPG[M（P₂₅，P₇₅），mmol/L]	6.9（5.6，9.0）	7.4（5.9，9.1）	7.4（6.0，9.2）	7.5（6.1，9.4）	7.8（6.3，9.9）	1.379	0.239
2 hPG[M（P₂₅，P₇₅），mmol/L]	12.5（9.6，15.5）	13.2（10.4，16.3）	13.0（10.0，16.4）	13.6（10.5，17.0）	14.3（11.1，18.0）	1.175	0.320
空腹C肽[M（P₂₅，P₇₅），nmol/L]	1.90（1.17，2.98）	1.77（1.07，2.72）	1.79（1.18，2.72）	1.85（1.20，2.70）	1.78（1.18，2.56）	1.628	0.164
餐后2 hC肽[M（P₂₅，P₇₅），nmol/L]	4.21（2.28，6.86）	3.85（2.09，5.86）	3.99（2.28，6.39）	4.11（2.48，6.11）	4.33（2.65，6.50）	0.736	0.568
HbA_1c（±s，%）	8.4±2.0	8.8±2.2	8.8±2.2	8.7±2.1	8.8±2.1	1.069^a	0.370

	TB			CB			UCB
	OR	95%CI	P值	OR	95%CI	P值	OR	95%CI	P值
模型1	0.774	0.698~0.858	<0.001	0.958	0.871~1.053	0.373	0.760	0.688~0.838	<0.001
模型2	0.784	0.704~0.874	<0.001	0.930	0.840~1.029	0.158	0.787	0.710~0.871	<0.001
模型3	0.794	0.712~0.886	<0.001	0.939	0.847~1.039	0.224	0.795	0.717~0.881	<0.001
模型4	0.797	0.713~0.892	<0.001	0.948	0.853~1.054	0.327	0.798	0.717~0.887	<0.001
模型5	0.817	0.719~0.928	0.002	0.982	0.871~1.108	0.769	0.815	0.723~0.918	<0.001
模型6	0.833	0.721~0.963	0.013	1.006	0.870~1.163	0.938	0.831	0.725~0.952	0.008

	TB			CB			UCB
	OR	95%CI	P值	OR	95%CI	P值	OR	95%CI	P值
模型1	0.774	0.698~0.858	<0.001	0.958	0.871~1.053	0.373	0.760	0.688~0.838	<0.001
模型2	0.784	0.704~0.874	<0.001	0.930	0.840~1.029	0.158	0.787	0.710~0.871	<0.001
模型3	0.794	0.712~0.886	<0.001	0.939	0.847~1.039	0.224	0.795	0.717~0.881	<0.001
模型4	0.797	0.713~0.892	<0.001	0.948	0.853~1.054	0.327	0.798	0.717~0.887	<0.001
模型5	0.817	0.719~0.928	0.002	0.982	0.871~1.108	0.769	0.815	0.723~0.918	<0.001
模型6	0.833	0.721~0.963	0.013	1.006	0.870~1.163	0.938	0.831	0.725~0.952	0.008